Sentido adaptativo de las agallas inducidas por pulgones de las tribus Fordini y Pemphigini (Aphididae: Eriosomatinae)

Resum

Las agallas de plantas son estructuras inducidas de novo por la actividad de un organismo gallígeno, producidas mediante fenómenos de hipertrofia e hiperplasia. Su formación y posterior desarrollo dependen en gran medida del organismo inductor. Cuando éste induce la formación de agallas, provoca una profunda alteración en la expresión de genes de la planta hospedadora, lo que resulta en cambios significativos en su fisiología y morfología. A pesar del interés evolutivo de esta relación plantainsecto, los mecanismos precisos que desencadenan la formación de agallas en la mayoría de las especies gallígenas aún no se comprenden completamente. Sin embargo, se ha observado que ciertas fitohormonas, como el ácido indolacético y otras auxinas, desempeñan un papel relevante en este proceso. Las agallas pueden tener efectos beneficiosos, perjudiciales o neutros en la planta hospedadora. A lo largo de las décadas, se han propuesto diversas hipótesis para explicar el sentido adaptativo de las agallas, que van desde el beneficio para la planta hasta el beneficio exclusivo del organismo inductor. En la actualidad, las hipótesis más ampliamente aceptadas respecto al sentido adaptativo de las agallas incluyen: (i) la hipótesis nutricional, que sostiene que las agallas mejoran la calidad nutritiva de los tejidos de la planta, aumentando así el éxito reproductor del organismo inductor; (ii) la hipótesis del enemigo, que argumenta que las agallas poseen mecanismos de defensa que protegen al organismo inductor contra depredadores o parásitos naturales; y (iii) la hipótesis del microambiente, que sugiere que las agallas proporcionan un entorno estable al organismo inductor, ayudándolo a evitar el estrés causado por factores ambientales externos. Hoy en día, la mayoría de los organismos que inducen la formación de agallas son especies de insectos pertenecientes a diversos órdenes, como Hymenoptera, Diptera y Hemiptera. Entre estos últimos, se destacan los pulgones gallígenos de la subfamilia Eriosomatinae, cuyas agallas son coloniales y pueden albergar desde unas pocas decenas hasta miles de individuos en su interior. Aunque no hay un amplio respaldo para la monofilia de esta subfamilia, se sugiere que la capacidad de inducir la formación de agallas ha surgido al menos en dos ocasiones de manera independiente en este grupo. En este contexto, el análisis detallado de las agallas de esta subfamilia proporcionará una comprensión más profunda del origen evolutivo de estas estructuras, así como de su sentido adaptativo. Por consiguiente, los objetivos específicos de esta tesis doctoral incluyen: (1) desarrollar una clasificación de las agallas de pulgones basada en características histológicas; (2) investigar las interacciones dinámicas entre las poblaciones de pulgones y su relación con el desarrollo de las agallas; (3) confirmar la validez de la hipótesis nutricional; y (4) validar la hipótesis del enemigo en relación con las agallas inducidas por estos pulgones. Con este propósito, se han recolectado muestras de agallas inducidas por especies de Fordini y Pemphigini en los entornos de las Médulas y la ciudad de León, respectivamente. Se han registrado las dimensiones de cada agalla, así como las características de las colonias de pulgones que las habitan. Estas agallas han sido posteriormente utilizadas para llevar a cabo estudios específicos, que incluyeron análisis histológicos, fisiológicos, poblacionales y ecológicos. Basándose en los datos histológicos recopilados hasta la fecha de las agallas de Fordini y Pemphigini, se ha llevado a cabo una clasificación que identifica tres tipos distintos de agallas: agallas cerradas, agallas abiertas en forma de saco y agallas abiertas en forma de pliegue. Estas agallas presentan diferencias no solo en sus características histológicas, sino también en aspectos biológicos, como en el tamaño de la colonia gallícola, los mecanismos de apertura y la eliminación de residuos. El estudio de la hipertrofia y la hiperplasia de los tejidos de las agallas ha revelado la importancia del desarrollo del floema en estas estructuras, así como el papel estructural del xilema. Desde una perspectiva filogenética, se ha confirmado que en Fordini la capacidad de inducir agallas surgió en una única ocasión y que las agallas en forma de pliegue se originan a partir de las agallas cerradas. Por otro lado, en Pemphigini, tanto las agallas cerradas como las agallas abiertas en forma de saco tienen orígenes independientes a partir de pseudoagallas. El análisis del desarrollo de la colonia de pulgones y de las agallas en las especies de Fordini ha revelado una estrecha interdependencia entre ambas. Tanto la colonia de pulgones como la agalla mostraron un crecimiento que siguió un patrón logístico, y se determinó que el desarrollo de la agalla está directamente relacionado con el crecimiento de la colonia. Estos resultados permitieron conocer el papel de las fundatrígenas ápteras en el crecimiento rápido inicial de la agalla. Los hallazgos relacionados con la fisiología de las agallas maduras de Forda formicaria han proporcionado información crucial sobre su función como sumideros fisiológicos. Además, se han encontrado indicios que sugieren su impacto negativo en la capacidad fotosintética de las agallas y la inhibición de los sistemas defensivos de la planta huésped. La acumulación de azúcares solubles, nutrientes minerales y potasio, el cual facilita la absorción de aminoácidos por parte de la colonia de pulgones, respalda aún más la hipótesis nutricional. Asimismo, al estudiar el perfil de las fitohormonas durante las etapas iniciales de desarrollo de estas agallas, se ha podido dilucidar el papel específico del ácido indolacético, la isopenteniladenina y la isopenteniladenosina en su inducción. Finalmente, se determinó que los enemigos naturales, como el depredador Alophia combustella y el parasitoide Monoctonia pistaciaecola, mostraron un patrón diferencial de ataque hacia las especies de Fordini. Estos hallazgos sugieren la existencia de mecanismos o estructuras específicas en cada especie que las hacen más o menos susceptibles al ataque de enemigos naturales. Estos resultados proporcionan evidencias que respaldan la hipótesis del enemigo en las agallas inducidas por los pulgones. En conjunto, estos resultados han establecido que las agallas de los pulgones son el resultado de la hipertrofia y la hiperplasia del floema y los tejidos adyacentes. Además, se ha confirmado que la capacidad de inducir la formación de agallas surgió una vez en Fordini y dos veces en Pemphigini, representando las agallas cerradas una convergencia evolutiva entre ambas tribus. Asimismo, se ha validado tanto la hipótesis nutricional como la hipótesis del enemigo en las agallas de pulgones, lo que ha permitido comprender mejor el sentido adaptativo de estas agallas